Ruth Negga, 1981 yılında Etiyopya'nın başkenti Addis Ababa'da doğdu. Annesi Etiyopyalı, babası ise İrlandalı bir Katolik misyoner olan Negga, üç yaşında annesiyle birlikte Londra'daki Hammersmith'e taşındı ve burada büyüdü. Londra Kraliyet Akademisi'nde oyunculuk eğitimi aldıktan sonra, 2004 yılında tiyatro ve televizyon yapımlarında rol almaya başladı.
Negga, kariyeri boyunca birçok övgü almaya değer performansı sergiledi. En büyük başarılarından biri, 2016 yapımı "Loving" filminde Richard ve Mildred Loving çiftini canlandırdığı rolüydü. Bu performansıyla Akademi Ödülleri ile En İyi Kadın Oyuncu dalında aday gösterildi ve bu da onu Etiyopya asıllı bir oyuncu olarak ilk kez Akademi Ödülü adaylığı elde eden kişilere dönüştü.