Jay Walker, 2005 yılında Grey's Anatomy adlı dizide küçük bir rol alarak oyunculuk kariyerine başladı. Bu dizide "Bike Messenger" karakterini canlandıran Walker, daha sonra 2017 yılında Darphane Soygunu filminde "Benny" rolünü üstlendi. Bu rol, onun kariyerinde önemli bir dönüm noktası oldu ve daha sonraki yıllarda çeşitli projelerde yer aldı. Örneğin, 2017 yılında Hokkabaz filminde "Blake" karakterini canlandırdı. Walker, 2021 yılında Run the World dizisinde "Jason Ross" rolünü üstlendi ve 2023 yılında Linolyum filminde "Mr. Fuller" karakterini canlandırdı. Walker, kariyeri boyunca çeşitli yapımlarda yer alarak oyunculuk yeteneklerini gösterdi.
Walker, 2025 yılında The Pitt filminde "Sean" rolünü üstlendi. Bu film, onun kariyerinde önemli bir adım oldu. Walker, 2024 yılında Sugar Baby filminde "Ghost" karakterini canlandırdı. Walker, 2025 yılında You're Dead to Me filminde "Grant" rolünü üstlendi. Walker, kariyeri boyunca çeşitli yapımlarda yer alarak oyunculuk yeteneklerini gösterdi.